Первоначальное название «Петрушка».

После революции 1917 г. стационарные театры кукол для детей стали возникать в Москве, Ленинграде, других крупных городах. Появились энтузиасты этого дела и в Тамбове. В 1930 г. преподаватель рисования и черчения школы № 6 областного центра Н. Н. Ефимова создала самодеятельный кружок юных кукловодов. Ребята все делали своими руками: куклы, декорации, реквизит, одновременно занимались основами выразительного чтения, актерской игры и кукловождения. К работе в кружке были привлечены профессионалы — художник А. П. Ефимов, композитор Г. А. Сметанин и др. Н. Н. Ефимова наладила творческую связь с Ленинградским театром Петрушки под руководством известного кукольника Е. Деммени, который обменивался с юными энтузиастами своим опытом и репертуаром. В декабре 1933 г. решением горсовета были выделены деньги на содержание кукольного театра.
Театр успешно обслуживал ребят во время зимних каникул, и эти спектакли, открывшиеся 4 января 1934 г., положили начало Тамбовскому театру кукол.
К 1935 г. коллективу было выделено помещение в здании драмтеатра — небольшой зал и две комнаты. В театре насчитывалось уже около 100 кукол, имелся довольно обширный репертуар. И хотя театр назывался традиционно — «Театр Петрушки», что подчеркивало его народные корни, тамбовские кукольники активно искали непроторенные пути, свежие темы, новые формы. В репертуаре удачно сочетались спектакли разной возрастной ориентации. Номера с куклами перемежались с эстрадными выступлениями в «живом» плане, сатира — лирикой, драма — песней и пляской.
Война разрушила жизнь всей страны. Пострадал и кукольный театр. Возобновил свою работу он только в 1944 г. В 1946 г. ему была предоставлена та часть здания драмтеатра, которую он занимает до сих пор.
Послевоенные годы работы театра были осложнены частой сменой режиссеров, нестабильностью актерского состава.

Это кончилось только в 1962 г., с приходом в театр главного режиссера и директора А. П. Трапани. Обладая обширной эрудицией в сфере материальной и духовной отечественной и зарубежной культуры, опытом работы в сценических коллективах Сибири и Украины. А. Трапани тонко и умело выстраивал взаимоотношения, казалось бы, несовместимых людей, умел создать неповторимую атмосферу сотворчества драматурга, режиссера, художника, композитора и актера. Под его руководством театр завоевал авторитет и любовь маленьких зрителей.
Именно в эти годы провинциальный детский театр в Тамбове, руководимый А. Трапани, одним из первых в СССР стал членом международной ассоциации кукольников УНИМА, достойно представлял искусство Тамбовщины на столичной сцене. Постепенно в театре сложился крепкий творческий коллектив, состоящий из интересных и разнообразных индивидуальностей. В исканиях и экспериментах выработалась продуманная эстетическая позиция. Основу репертуара составили произведения детской сказочной классики и современной кукольной драматургии.
Тамбовский театр кукол на протяжении всех лет своего существования идет в ногу со временем, ищет современные сценические формы и современно звучащую тематику.

В настоящее время в репертуаре театра более 40 спектаклей для детей и взрослых. Театр гастролирует (Калининград, Санкт-Петербург, Москва, Гомель, Мурманск), участвует в федеральном проекте «Театры – детям», в региональных и международных фестивалях. С 2014 на его базе раз в два года проводится международный фестиваль театров кукол «Преданья старины глубокой…». Ведущие актёры – В. Булгаков, Е. Бурцева, И. Жураненко, А. Колупаев, А. Кораблин, Е. Кулманбетова, М. Мельдер, Т. Осипова, Т. Павленко, Л. Пыльнева, Н. Ряснянская, Р. Юдина и другие.
В 2006 г. театры драмы и кукол объединены в единое учреждение «Тамбовтеатр». Директора: Г. В. Колесников (2006–2012), П. И. Куликов (2012‒2019); главные режиссеры: А. Истомин (2003–2013), Е. Пермяков (2014–2015).